La République est dirigée par trois organismes principaux : le Haut conseil de la République, le Comité de défense et l'Assemblée marchande. Leur organisation est pyramidale, le Haut conseil dominant les deux autres, et chaque formation dispose de ses propres subdivisions.
Le Haut conseil de la République est constitué des représentants des plus grandes familles marchandes à l'origine de la fondation de Denerim. A l'origine, les sept plus riches marchands formèrent un collège décidant de la conduite de la communauté. Ce droit de siéger n'était pas lié à un individu en particulier, mais à une dynastie marchande, et se transmettait donc à chaque génération à un représentant de la famille, généralement la personnalité dirigeante ou son héritier désigné. Le Haut conseil a gardé un rôle dominant dans le devenir de la République, et a une autorité absolue dans tous les domaines. Les hauts conseillers se réunissent régulièrement de manière collégiale pour fixer des politiques générales ou arrêter une position précise, et chacun se voit attribuer un domaine particulier d'intervention (douanes, police municipale, législation, impôts, relations extérieures, alimentation, salubrité) dont il dirige les services administratifs au quotidien pour expédier les affaires courantes. Ces portefeuilles sont régulièrement redistribués, et leur attribution fait l'objet d'âpres négociations et de bras de fer dans l'ombre, chaque famille voulant récupérer la branche qui servira au mieux ses affaires du moment.
Le Comité de défense planifie les activités militaires de la République. Il est composé des plus éminents officiers de la Garde républicaine et de la Garde civile, et agit directement devant le Haut conseil en formation collégiale. Même si les forces armées de Denerim ne sont pas destinées à organiser de vastes campagnes militaires, elles doivent se tenir prêtes à défendre la cité et à traquer et éradiquer les bandes de pillards qui s'intéresseraient de trop prêt aux marchands.
L'Assemblée marchande est davantage une institution de conseil qu'une institution de décision. Elle est composée de représentants de la société civile élus sur la base d'un suffrage censitaire, et est libre de débattre sur tout sujet ainsi que de former des commissions pour rédiger des rapports. Les débats et conclusions sont transmis au Haut conseil pour information, mais sans que cela ne lie les hauts conseillers d'une quelconque manière. L'intérêt principal de l'Assemblée est de faire remonter au plus haut niveau de la République un aperçu de ce que pense la petite bourgeoisie et les artisans.